Von der Dunk studeerde kunstgeschiedenis aan de Universiteit van Amsterdam en promoveerde in 1994 aan de Universiteit Leiden. Zijn proefschrift ging over de politieke en ideologische aspecten van de monumentencultus in het Heilige Roomse Rijk in de veertiende tot achttiende eeuw. Hij was vervolgens postdoctoraal onderzoeker aan de Universiteit Utrecht en de Universiteit Leiden. Sinds 2002 is hij freelance publicist en politiek commentator. Ook is hij redactielid van De Republikein.